De unieke kunstcollectie van de Rijksakademie is een van de weinige goed bewaard gebleven en relatief omvangrijke (kunst)academische verzamelingen in Nederland. Een deel is in varianten van bruikleen ondergebracht bij diverse musea en andere instellingen (Rijksmuseum/Rijksprentenkabinet, Allard Pierson Museum, Rijksdienst voor Cultureel Erfgoed, Amsterdam Museum).

De collecties tonen naast de geschiedenis van de Rijksakademie vanaf 1870 ook die van de Amsterdamse Stadsteekenacademie (ca. 1718-1820) en de Koninklijke Academie van Beeldende Kunsten (1820-1870).
Naast werken van kunstenaars - waaronder bekende namen uit de Nederlandse kunstgeschiedenis - uit hun studieperiode omvat de collectie ook oude studieboeken, voorbeeldprenten en -tekeningen en gipsen afgietsels die als studiemateriaal dienden. De kunstcollecties worden jaarlijks uitgebreid met werk van kunstenaars die een werkperiode aan de Rijksakademie hebben, veelal met tekeningen, grafiek, kunstenaarsboeken, video, en schilderijen en andere objecten van bescheiden formaat.
Dit waardevolle erfgoed staat voor studie- en onderzoeksdoeleinden ter beschikking van residents, andere kunstenaars, museummedewerkers, tentoonstellingsmakers, wetenschappelijk onderzoekers en andere belangstellenden.